В течение 140 лет наша библиотека является культурным центром города Мышкина и района. Официально библиотека была открыта 1(14) января 1876 года.

Основу фонда составили личные книги Ф. К. Опочинина, земского гласного П. А. Строева и мышкинского адвоката К.В. Грязнова, ставшего первым библиотекарем, автором одной из первых краеведческих публикаций по истории города Мышкина.

Основатель библиотеки – Федор Константинович Опочинин (1846 – 1881), уездный предводитель дворянства, историк, археограф, член Российского географического общества.

Опочинины – дворянский род, восходящий к концу XV века.

В роду Ярославских дворян Опочининых были и придворные вельможи, и литераторы, и коллекционеры, и просветители, имевшие большие связи в высших кругах Петербурга. Ф.К. Опочинин очень любил библиотечное дело, посвятил ему много трудов, не жалея своих материальных средств, издал письма Михаила Илларионовича Кутузова, своего прадеда и много других исторических материалов.

За два года до смерти он составил завещание, которым все свои русские книги завещал в мышкинскую библиотеку.

В 1901 году по решению Земского собрания в память об основателе библиотеки ей было присвоено название «Опочининская».

С 1991 года библиотека находится в здании городской усадьбы купцов Чистовых XIX века. Дом был построен по моде того времени: анфилада комнат, парадная лестница, изразцовые печи, лепнина, расписной потолок над лестницей.

В комнате - музее Ф. К. Опочинина хранится редкий фонд - книги, которые стояли на полках мышкинской земской библиотеки XIX столетия.